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Il comune di Bettona vanta sicuramente origini umbro-etrusche, come attestano i numerosi reperti archeologici rinvenuti nella zona e le mura castellane, ancora oggi ben conservate.
Nel periodo in cui l'Umbria cadde sotto il controllo romano, Bettona venne eletta municipio ed entrò a far parte delle colonie Clusturmina e Lemonia. Nella guerra tra Augusto e Marcantonio, la città si schierò al fianco di quest'ultimo, riportando una grave sconfitta. Il vincitore Augusto distrusse buona parte del territorio comunale, diventato, in tempo di guerra, un luogo di rifugio per i profughi perugini. Con l'avvento del Cristianesimo, Bettona, situata lungo la via Amerina, una delle più importanti vie di comunicazione verso il Nord, venne presto evangelizzata dal pastore S. Crispolto.
Le invasioni barbariche segnarono, per la cittadina umbra, l'inizio della decadenza, iniziata con l'arrivo dell'esercito di Totila. Fu poi la volta dei Bizantini, che s'impadronirono dell'intero territorio; quest'ultimo cadde, in seguito, sotto il controllo del Ducato Longobardo di Spoleto. Il dominio longobardo durò fino al 1198, anno in cui il duca di Spoleto, Corrado d'Urslingen, scomunicato da Innocenzo III, fu costretto a cedere buona parte dei suoi possedimenti alla Santa Sede: Bettona passò così sotto la giurisdizione della Chiesa Romana. Il ruolo di città-guida dei nuovi domini ecclesiastici venne affidato ad Assisi, che presto cercò di approfittare della situazione per ottenere anche il controllo politico dei centri circostanti. Iniziò così una lunga guerra che, per ben trenta anni, vide duri scontri tra Assisi e Bettona, conclusasi poi, nel 1223, con la vittoria della prima e la sottomissione politica della seconda. La città, a seguito delle rivendicazioni imperiali di Federico II, si alleò con Foligno, contro Assisi e Perugia, riguadagnando con ciò parte della propria autonomia. Nell'anno 1267 Bettona riuscì a recuperare le spoglie del Santo Crispolto, seppellite in località "La Piana", poi trasferite all'interno dell'omonima Chiesa e, grazie all'intercessione del futuro Papa Onorio IV, ottenne anche la cessione del vicino oratorio di San Crispolto. Al periodo di calma e prosperità che seguì, si avvicendò, ancora una volta, un periodo di contese che coinvolsero le città di Bettona e Perugia. La vittoria di quest'ultima segnò per Bettona la fine di qualsiasi forma di autonomia. La città venne distrutta dalle fiamme, fatta eccezione per le Chiese; molti uomini vennero condotti come prigionieri a Perugia, che s'impadronì anche delle spoglie del Santo. Nel 1367, ad opera del Cardinale Albornoz, la città venne ricostruita interamente all'interno di una cerchia di mura più ristretta, ma ben fortificata. Qualche anno dopo, nel 1371, Bettona tornò in possesso del corpo del Santo. Sei anni dopo, la cittadina umbra scese di nuovo in guerra al fianco di Gregorio XI, contro Perugia e Firenze, unite nella Lega della Libertà. Bettona passò sotto la Signoria dei Trinci di Foligno, dal 1389 al 1425, e, in quello stesso anno, fu concessa dal Papa ai Baglioni di Perugia. Dal 1648 Bettona tornò ad essere un possedimento della Santa Sede e vi restò fino all'unificazione nazionale.
