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La storia di Spoleto affonda le sue radici in un periodo ben anteriore alla fondazione della stessa Roma, cui fu assoggettata a seguito della battaglia del Sentino (295 a.C.); trasformata quindi in colonia romana con il nome di Spoletium, la città si dimostrò fedele alleata di Roma soprattutto in occasione dell'incursione in Italia di Annibale, condottiero dei Cartaginesi.
Dopo aver sconfitto le guarnigioni romane presso il Trasimeno, Annibale fu fermato nella sua rapida avanzata verso Roma proprio dalla strenua resistenza opposta da Spoleto, e le ingenti perdite riportate lo indussero a deviare con le sue truppe verso il Piceno e la Puglia. Questo importante episodio storico testimonia della grande organizzazione strategica, militare ed economica raggiunta da Spoleto sin dalla più remota antichità, confermata dalla sopravvivenza fino ai nostri giorni di oltre due chilometri di cinta muraria risalente al VI-V sec. a.C.. Trasformata in municipio romano, Spoleto divenne ben presto rinomato luogo di villeggiatura per la ricca borghesia romana, che edificò nell'area numerose ville, in particolare in prossimità dei numerosi corsi d'acqua presenti. A quest'epoca risalgono alcune importanti testimonianze architettoniche, quali l'Arco di Druso e Germanico (risalente al 23 d.C.), una casa che appartenne, secondo la tradizione, alla madre dell'imperatore Vespasiano, un teatro ed un anfiteatro edificati rispettivamente nel I e nel II sec. d.C.; fu lo stesso imperatore Teodorico ad ordinare la bonifica dei sottostanti territori della valle del Clitunno.
Ben presto Spoleto divenne sede episcopale e sviluppò una solida organizzazione ecclesiastica, influenzata tra l'altro da elementi orientali dovuti alla presenza sul Monteluco di una colonia di monaci siriani, ivi stabilitisi sin dai primordi dell'epoca cristiana.
Passata sotto la dominazione longobarda, la cui giurisdizione si estendeva dalle coste dell'Adriatico al fiume Tevere, Spoleto continuò ad esercitare un ruolo politico di fondamentale importanza, divenendo sede di uno dei più importanti ducati d'Italia. Nel successivo periodo di dominazione Franca la città fu governata dal duca Guido, che ottenne nell'891 l'incoronazione ad imperatore da parte del papa; alla morte del figlio Lamberto (898) la corona imperiale emigrò definitivamente dall'Italia.
Particolarmente importante per i successivi sviluppi della storia di Spoleto fu la conquista e la successiva distruzione della città operata da Federico Barbarossa (1155). A quel tempo Spoleto era uno dei più ricchi comuni autonomi del Centro Italia, ma l'episodio ne ridusse di parecchio tanto il ruolo quanto la vitalità politica ed economica, e fu presupposto essenziale per una progressiva sottomissione allo Stato della Chiesa: Gregorio IX ottenne dall'imperatore Federico II il definitivo riconoscimento della sovranità della Chiesa su Spoleto nel 1231, e il ducato fu soppresso nel 1247.
Nel 1362 il cardinale Albornoz, che aveva scelto di trasformare Spoleto in caposaldo strategico per la riconquista dello Stato Pontificio nel periodo delle lotte tra Guelfi e Ghibellini, commissionò a Matteo Gattaponi la costruzione della Rocca, imponente complesso difensivo che comprende anche il celebre Ponte delle Torri.
Dopo pochi decenni la Rocca era già sede dei rettori del ducato, di norma scelti dal papa fra i propri parenti più fidati (un esempio per tutti può essere rappresentato dalla dinastia dei Borgia), nonché meta di frequenti soggiorni degli stessi pontefici. La progressiva perdita di potere politico della città è dimostrata dal fatto che già all'epoca di papa Pio IV (metà XVI sec.) i rettori, non più scelti tra i parenti dei papi ma comunque ecclesiastici di rango elevato, non governavano più direttamente ma tramite luogotenenti.
Nel periodo della dominazione napoleonica (1809-1815) Spoleto assurse nuovamente ad un ruolo da protagonista nella storia della Penisola come capoluogo del Dipartimento del Trasimeno, una territorio che andava da Perugia a Rieti: il rinnovamento politico e sociale fu accompagnato da un nuovo sviluppo edilizio, che perdurò anche successivamente, con il ritorno alla giurisdizione pontificia.
Al tempo dei primi moti liberali furono molte le figure di spicco che si distinsero nell'attività patriottica: tra questi vanno ricordati Pompeo di Campello (presidente della giunta rivoluzionaria del 1831 e ministro delle armi del governo rivoluzionario del 1848) e Luigi Pianciani (gonfaloniere di Spoleto nel 1848 e fiancheggiatore di Garibaldi nelle battaglie che condussero alla conquista di Roma, di cui fu nominato primo sindaco nel 1871).
Nell'anno della conquista di Spoleto da parte delle truppe piemontesi (1860), un affrettato riassetto amministrativo del nascente Regno d'Italia le tolse il rango di capoluogo di provincia. Fino allo scoppio della prima guerra mondiale la città conservò comunque intatte alcune importanti prerogative: il Tribunale restava uno dei maggiori d'Italia, sia per il vasto territorio di giurisdizione, che includeva anche la conca ternana, che per il prestigio dei giudici; il Reggimento di Fanteria, il Distretto Militare e la Scuola Allievi Ufficiali la rendevano uno dei principali centri militari del Paese; la vita culturale, anche grazie alla presenza di scuole di ogni ordine e grado compreso un prestigioso Liceo Classico, continuava ad essere viva ed attenta ai progressi nel campo delle scienze, dell'agricoltura, dell'archeologia e dell'arte; la circoscrizione ecclesiastica era particolarmente vasta e ricca di personaggi di rilievo anche in ambito nazionale; l'economia, basata sul commercio all'ingrosso di olio ed altri prodotti alimentari, su di un cotonificio e su alcune miniere di lignite, era piuttosto florida e Spoleto poteva fregiarsi di essere la seconda città industriale dell'Umbria dopo Terni.
La Grande Guerra ed il successivo periodo di dominazione fascista videro un progressivo esodo verso Roma delle migliori forze economiche e culturali: la seconda guerra mondiale e la crisi delle miniere di lignite scoppiata nel 1958 aggravarono ulteriormente la situazione, portando Spoleto sull'orlo di un definitivo collasso economico e demografico. Fortunatamente la realizzazione della superstrada che congiunge l'Umbria Meridionale con Roma (la Somma) è intervenuta giusto in tempo per scongiurare un isolamento che avrebbe entro breve provocato un'irreversibile e definitiva decadenza, ed alcune intelligenti iniziative nel campo culturale hanno fortemente contribuito al rilancio della città in tempi recenti: nel 1946 venne inaugurato il Teatro Nazionale Sperimentale, nel 1951 fu la volta del Centro Italiano di Studi sull'Alto Medioevo, infine nel 1958 ebbe luogo la prima edizione del Festival dei Due Mondi, rassegna mondiale di teatro, musica e prosa oggi tra le più prestigiose e complete del mondo. Sull'onda di questo rilancio culturale ma soprattutto psicologico, Spoleto ha recentemente risolto l'annoso problema dell'approvvigionamento idrico ed ha ottenuto che lo Stato liberasse la Rocca dalla sua destinazione di prigione, puntando con grande determinazione ad un rilancio turistico tuttora in atto ma già ben avviato.